Chùa Từ Đàm được khai sáng vào cuối thế kỷ thứ XVII được đặt tên là Ấn Tôn, đến nay đã trên 300. Năm 1703, chúa Nguyễn Phúc Chu sắc phong cho chùa là Sắc Tứ Ấn Tông Tự.
Đến thời Thiệu Trị, vua đặt thêm một tên khác là "Từ Đàm Tự". Từ đàm là đám mây lành, có ý tượng trưng cho đức Phật, cho hình ảnh ngôi chùa Việt Nam như đám mây lành che mát cho chúng sanh.
Năm 1802, nhà Tây Sơn bị đánh đổ. Khi ấy, vì thời gian và vì chiến tranh, chùa Ấn Tôn bị hư hại nặng như nhiều ngôi chùa khác trong vùng. Tuy nhiên, mãi đến năm Gia Long thứ 12 tức năm 1813, thiền sư Đạo Trung - Trọng Nghĩa mới có thể tổ chức trùng tu chùa.
Năm 1841, do kỵ húy tên vua là Miên Tông vua Thiệu Trị đổi tên chùa Ấn Tôn thành Từ Đàm, với ý nghĩa là "đám mây lành của Phật pháp".
Chùa Từ Đàm lúc sơ khai chỉ là tịnh thất nhỏ làm bằng tranh tre nứa lá. Từ đó đến nay chùa đã tồn tại lâu dài trên dãi đất Cố đô Huế. Trải qua bao thăng trầm thay đổi của lịch sử thì năm 1932, khi Phật giáo Việt Nam phục hưng sau bao năm bị phân hóa dưới thời Pháp thuộc, năm 1935 sơn môn tăng già Thừa Thiên chuyển giao Chùa Từ Đàm cho Hội An Nam Phật học làm trụ sở chính của hội.
Năm 1938, Hội An Nam Phật học đại trùng tu Chùa Từ Đàm và đúc pho tượng bổn sư cùng các pháp khí để tôn trí trong chánh điện. Năm 1940 thì hoàn tất.